Russian Journal of Developmental BiologyRussian Journal of Developmental Biology0475-14503034-6266Russian Academy of Science10.31857/S0475145023010032Nucleolus Organizer Region Functioning in Chicken Growing Oocytes: A Revision of the Existing ViewsФункционирование ядрышкового организатора в растущих ооцитах кур: ревизия существующих представленийDavidianA. G.ДавидьянА. Г. a.davidian@spbu.ruСанкт-Петербургский государственный университетSt Petersburg University010120235411826

It is believed that the nucleolus organizer region (NOR) in the ovary of adult birds is inactivated at all stages of oocyte growth. However, in the ovary of juvenile chicken (Gallus g. domesticus) one or two nucleoli were observed in 50% of early diplotene oocytes. These nucleoli were functioning up to the lampbrush stage. It was assumed that diplotene oocytes with inactivated NOR are stored as a pool for development in the ovary of adult hens. Such a contradiction in the NOR functional activity in the oocytes of juvenile and adult hens required special studies. Here we represent new results of a comparative study of the nucleoli in oocytes of juvenile and adult hens. We show for the first time that in the oocytes of laying hens the nucleolus appears at the early diplotene stage and the pre-rRNA synthesis continues up to the lampbrush stage. At the lampbrush stage, the NOR is getting inactivated. The nucleolus disintegrates into large fragments containing both pre-rRNA and fibrillarin. Then these larger fragments break down into small granules that do not contain pre-rRNA but contain fibrillarin. The results resolve the above contradiction and demonstrate a similar pattern of NOR functioning in oocytes of adult and juvenile birds.

В современной литературе утвердилось представление о том, что в яичнике взрослых самок птиц ядрышковый организатор (ЯОР) инактивирован на всех стадиях роста ооцита. Однако на примере яичника цыплят Gallus g. domesticus, в половине ооцитов стадии ранней диплотены обнаруживали одно или два ядрышка, которые функционировали вплоть до стадии развитых ламповых щеток. Предполагалось, что диплотенные ооциты с инактивированным ЯОР у цыпленка сохраняются как резерв для развития в яичнике взрослой самки. Такое несоответствие в функциональной активности ЯОР в ооцитах цыпленка и взрослой самки требовало специальных исследований. Здесь мы приводим новые результаты сравнительного анализа ядрышка в ооцитах у цыплят и у половозрелых кур. Мы впервые показываем, что в ооцитах взрослых кур, как и у цыплят, ядрышко появляется на стадии ранней диплотены и синтез пре-рРНК в нем продолжается до стадии ламповых щеток. На стадии ламповых щеток ЯОР инактивируется: ядрышко распадается на крупные фрагменты, содержащие как пре-рРНК, так и фибрилларин, а затем на мелкие гранулы, которые не содержат пре-рРНК, но содержат фибрилларин. Результаты устраняют указанное выше противоречие и демонстрируют сходный алгоритм функционирования ЯОР в ооцитах у половозрелых и неполовозрелых самок птиц.

курица ооциты диплотена гены рРНК ядрышковый организатор (ЯОР) ядрышкокурица ооциты диплотена гены рРНК ядрышковый организатор (ЯОР) ядрышкоНастоящее исследование посвящается 100-летию создания профессором П.П. Ивановым кабинета эмбриологии – предшественника кафедры эмбриологии Санкт-Петербургского государственного университета. Авторы благодарны Александру Демину и ООО “Бигль” за разработку и синтез праймеров. В работе использовано оборудование Научного парка СПбГУ (ЦКП “Хромас”).Настоящее исследование посвящается 100-летию создания профессором П.П. Ивановым кабинета эмбриологии – предшественника кафедры эмбриологии Санкт-Петербургского государственного университета. Авторы благодарны Александру Демину и ООО “Бигль” за разработку и синтез праймеров. В работе использовано оборудование Научного парка СПбГУ (ЦКП “Хромас”).Боголюбов Д.С. Безмембранные органеллы эукариотической клетки: основные понятия и принципы формирования // Цитология. 2019. Т. 61. № 9. С. 683–703.Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. I. Поведение хромосом в период цитоплазматического роста ооцита // Цитология. 1972а. Т. 14. № 4. С. 426–432.Гагинская Е.Р. Ядерные структуры в ооцитах половозрелых птиц. II. Белковые тела и кариосфера // Цитология. 1972б. Т. 14. № 5. С. 568–577.Гагинская Е.Р. О классификации типов оогенеза // Онтогенез. 1975. Т. 6. № 6. С. 539–545.Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Особенности оогенеза зяблика // Цитология. 1969. Т. 9. № 10. С. 1241–1251.Гагинская Е.Р., Грузова М.Н. Выявление амплифицированной рДНК в клетках яичников некоторых насекомых и птиц методом гибридизации нуклеиновых кислот на препаратах // Цитология. 1975. Т. 17. № 10. С. 1132–1137.Гагинская Е.Р., Чинь С.Х. Особенности оогенеза цыпленка. II. Фолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. 1980. Т. 11. С. 213–221.Горбик Т.А. О морфодинамике яйцевых фолликулов в оогенезе некоторых диких птиц // Вестник Ленинградского университета. 1977. № 3. С. 7–13.Дондуа А. К. Биология развития. СПб: Изд-во С.-Петерб. ун-та, 2018. 812 с.Кольцов Н.К. Структура хромосом и обмен веществ в них // Биологический журнал. 1938. Т. 7. № 1. С. 3–46.Красикова А.В., Куликова Т.В. Хромосомы типа ламповых щеток: современные представления и перспективы исследований // СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун‑та, 2019. 104 с.Кропотова Е.В., Гагинская Е.Р. Хромосомы типа ламповых щеток из ооцитов японского перепела. Данные световой и электронной микроскопии // Цитология. 1984. Т. 26. С. 1006–1015.Ромейс Б. Микроскопическая техника. Москва: Изд‑во иностранной литературы, 1954. 718 с.Чинь С.Х., Гагинская Е.Р., Калинина Е.И. Особенности оогенеза цыпленка. I. Экстрафолликулярный период в развитии ооцитов // Онтогенез. 1979. Т. 10. № 4. С. 340–349.Ahmad M.S. Development, structure and composition of lampbrush chromosomes in domestic fowl // Can. J. Genet. Cytol. 1970. V. 12. № 4. P. 728–737.Andrade L.E., Chan E.K., Raska I. et al. Human autoantibody to a novel protein of the nuclear coiled body: Immunological characterization and cDNA cloning of p80-coilin // J. Exp. Med. 1991. V. 173. P. 1407–1419.Auer H., Mayr B., Lambrou M. et al. An extended chicken karyotype, including the NOR chromosome // Cytogenetics and Cell Genetics. 1987. V. 45. P. 218–221.Bellairs R. The relationship between oocyte and follicle in the hen’s ovary as shown by electron microscop // J. Embryol. Exp. Morphol. 1965. V. 13. P. 215–233.Brambell F.W.R. The oogenesis of the fowl (Gallus bankiva) // Philos. Trans. R. Soc. Lond. Biol. 1926. V. 214. P. 113–151.Broome H.J., Hebert M.D. Coilin displays differential affinity for specific RNAs in vivo and is linked to telomerase RNA biogenesis // J. Mol. Biol. 2013. V. 425. № 4. P. 713–724.Callan H.G. Lampbrush Chromosomes. Heidelberg: Springer, 1986. 254 p.Callebaut M. [H3] Uridine incorporation during previtellogenesis and early vitellogenesis in the oocytes of the chick (Gallus gallus) // J. Embryol. Exp. Morphol. 1968. V. 20. P. 169–174.Callebaut M. Correlation between germinal vesicle and oocyte development in the adult Japanese quail (Coturnix coturnix japonica). A cytochemical and autoradiographic study // Development. 1973. V. 29. P. 145–157.Callebaut M., Van Nassauw L., Harrisson F. Comparison between oogenesis and related ovarian structures in a reptile, Pseudemys scripta elegans (turtle) and in a bird Coturnix coturnix japonica (quail) // Reprod. Nutr. Dev. 1997. V. 37. № 3. P. 233–252.Davidian A.G., Koshel E.I., Lavrova O.B. et al. Functional features of the nucleolar organizer in developing oocytes of juvenile birds // Russ. J. Dev. Biol. 2017. V. 48. № 3. P. 224–230.Davidian A., Koshel E., Dyomin A. et al. On some structural and evolutionary aspects of rDNA amplification in oogenesis of Trachemys scripta turtles // Cell Tissue Res. 2021. V. 383. № 2. P. 853–864.Dyomin A.G., Koshel E.I., Kiselev A.M. et al. Chicken rRNA gene cluster structure // PLoS One. 2016. V. 11. e0157464.Gaginskaya E., Kulikova T., Krasikova A. Avian lampbrush chromosomes: a powerful tool for exploration of genome expression // Cytogenet. Genome Res. 2009. V. 124. № 3–4. P. 251–267.Gall J.G. Lampbrush chromosomes from oocyte nuclei of the newt // J. Morphol. 1954. V. 94. P. 283–352.Gall J.G. On the submicroscopic structure of chromosomes // Brookhctven Syrup. Biol. 1956. № 8. P. 17–36.Gilbert S.F. Formation of the egg in the domestic chicken // Adv. Reprod. Physiol. 1966. V. 2. P. 111–180.Gilder A.S., Do P.M., Carrero Z.I. et al. Coilin participates in the suppression of RNA polymerase I in response to cisplatin-induced DNA damage // Mol. Biol. Cell. 2011. V. 22. № 7. P. 1070–1079.Greenfield M.L. The oocyte of the domestic chicken shortly after hatching, studied by electron microscopy // J. Embryol. Exp. Morphol. 1966. V. 15. P. 297–316.Guraya S.S. Ovarian Follicles in Reptiles and Birds. Berlin: Springer-Verlag, 1989. 285 p.Hebert M.D. Signals controlling Cajal body assembly and function // Int. J. Biochem. Cell Biol. 2013. V. 45. № 7. P. 1314–1317.Hughes G.C. The population of germ cells in the developing female chick // J. Embryol. Exp. Morphol. 1963. V. 11. P. 513–536.Hutchison N. Lampbrush chromosomes of the chicken, Gallus domesticus // J. Cell Biol. 1987. V. 105. № 4. P. 1493–1500.Khodyuchenko T., Gaginskaya E., Krasikova A. Non-canonical Cajal bodies form in the nucleus of late stage avian oocytes lacking functional nucleolus // Histoschem. Cell Biol. 2012. V. 138. P. 57–73.Koshel E., Galkina S., Saifitdinova A. et al. Ribosomal RNA gene functioning in avian oogenesis // Cell Tissue Res. 2016. V. 366. P. 533–542.Krasikova A., Kulikova T., Saifitdinova A. et al. Centromeric protein bodies on avian lampbrush chromosomes contain a protein detectable with antibody against DNA topoisomerase II // Chromosoma. 2004. V. 113. P. 316–323.Krasikova A., Kulikova T., Saifitdinova A. et al. Three-dimensional organisation of RNA-processing machinery in avian growing oocyte nucleus // Chromosome Res. 2012. V. 20. № 8. P. 979–994.Loyez M. Recherches sur le developpement ovarian des oeufs meroblastiques a vitellus nutritive abundant // Arch. Anat. Microsc. Morphol. Exper. 1906. V. 8. P. 69–397.Miller M.M., Goto R.M., Taylor R.L.J. et al. Assignment of Rfp-Y to the chicken major histocompatibility complex/NOR microchromosome and evidence for high-frequency recombination associated with the nucleolar organizer region // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1996. V. 93. P. 3958–3962.National Research Council. Guide for the Care and Use of Laboratory Animals. 8th ed. Washington, (DC): The National Academies Press, 2011. 220 p.Ochs R.L., Stein T.W., Tan E.M. Coiled bodies in the nucleolus of breast cancer cells // J. Cell Sci. 1994. V. 107. P. 385–399.Press N. An unusual organelle in avian ovaries // J. Ultrastruct. Res. 1964. V. 10. P. 528–546.Saifitdinova A., Derjusheva S., Krasikova A. et al. Lampbrush chromosomes of the chaffinch (Fringilla coelebs L.) // Chromosome Res. 2003. V. 11. P. 99–113.Saifitdinova A., Galkina S., Volodkina V. et al. Preparation of lampbrush chromosomes dissected from avian and reptilian growing oocytes // Bio. Comm. 2017. V. 62. № 3. P. 165–168.Schjeide O.A., Galey F., Grellert E.A. et al. Macromolecules in oocyte maturation // Biol. Reprod. 1970. V. 2. P. 14–43.Solinhac R., Leroux S., Galkina S. et al. Integrative mapping analysis of chicken microchromosome 16 organization // BMC Genomics. 2010. V. 11. P. 616.Solovei I., Gaginskaya E., Allen T. et al. A novel structure associated with a lampbrush chromosome in the chicken Gallus domesticus // J. Cell Sci. 1992. V. 101. P. 759–772.Solovei I., Gaginskaya E., Hutchison N. et al. Avian sex chromosomes in the lampbrush form: the ZW lampbrush bivalent from six species of bird // Chromosome Res. 1993. V. 1. P. 153–166.Solovei I., Gaginskaya E.R., Macgregor H.C. The arrangement and transcription of telomere DNA sequences at the ends of lampbrush chromosomes of birds // Chromosome Res. 1994. V. 2. № 6. P. 460–470.Trinkle-Mulcahy L., Sleeman J.E. The Cajal body and the nucleolus: “In a relationship” or “It’s complicated”? // RNA Biol. 2017. V. 14. № 6. P. 739–751.Wylie C.C. Nuclear morphology and nucleolar DNA synthesis during meiotic prophase in oocytes of the chick (Gallus domesticus) // Cell Differ. 1972. V. 1. № 5. P. 325–334.